С 1964 года преподавал в Всесоюзном заочном юридическом институте, а с 1971 года — в МГУ. Профессор кафедры государственного права и советского строительства (1980—1987), заместитель декана по учебной работе (1973—1982), заместитель декана по научной работе (1982—1987) юридического факультета.
В 1979 году он защитил докторскую диссертацию «Плановая деятельность Советского государства: государственно-правовой аспект», а через два года стал профессором. В 1987 году Кутафин стал ректором Всесоюзного заочного юридического института, который возглавлял почти до конца жизни.
Является автором большого количества монографий и учебников по конституционному и муниципальному праву, за учебник «Конституционное право Российской Федерации» (в соавторстве с Е. И. Козловой) он был удостоен Премии Президента Российской Федерации в области образования.
Сын — Дмитрий Олегович Кутафин (род. 13.06.1984) — проректор МГЮА по международному сотрудничеству (до 2022 года)
Дочь — Галина Олеговна Кутафина, начальник отдела социального законодательства и законодательства о государственной службе Правового управления Аппарата Совета Федерации Федерального Собрания Российской Федерации, кандидат юридических наук, действительный государственный советник РФ 3 класса.
Полный кавалер ордена «За заслуги перед Отечеством»:
Орден «За заслуги перед Отечеством» I степени (26 мая2007) — «за выдающийся вклад в развитие отечественной науки, подготовку высококвалифицированных юридических кадров и многолетнюю плодотворную общественную деятельность»[2]
Орден «За заслуги перед Отечеством» II степени (26 июня2002) — «за выдающийся вклад в развитие института гражданства Российской Федерации и многолетнюю плодотворную научную и общественную деятельность»[3]
Орден «За заслуги перед Отечеством» III степени (6 мая2000) — «за большой личный вклад в развитие науки и подготовку высококвалифицированных кадров»[4]
Орден «За заслуги перед Отечеством» IV степени (18 июня1997) — «за заслуги перед государством и большой личный вклад в развитие науки и подготовку высококвалифицированных кадров»[5]
Премия Президента Российской Федерации в области образования за 2001 год (3 октября2002 года) — за создание учебника «Конституционное право России» для учебных заведений высшего профессионального образования[7]
В 2010 году усилиями родных, учеников и друзей была выпущена книга «Первый по праву» (сборник воспоминаний о жизненном пути и творческом наследии О. Е. Кутафина)