Театр основан в 1988 году, открылся 25 апреля 1989 года.
Главный режиссёр театра — Сергей Романович Зицер. Директор театра — Галина Демахина. Основатель театра — заслуженный деятель искусств Российской Федерации и Республики Мордовия — Владимир Казаченко.
Здание театра является памятником архитектуры областного значения.
В труппе задействованы такие актеры как Татьяна Петрашкевич, Сергей Зицер, Татьяна Буслаева, Андрей Тихонов, Михаил Ларин, Екатерина Чернова, Константин Земсков, Людмила Просвирина, Ирина Игнатичева, Александр Кашенин, Константин Фирстов, Мария Фирстова.
С 1996 по 2005 годах в театре работал Заслуженный артист России Владимир Шорохов. В июне 2011 года на фасаде главного здания театра в торжественной обстановке была установлена памятная доска в честь заслуженного артиста России Владимира Шорохова.
Со дня основания театра в нём служит Заслуженная артистка России Ирина Абахова. Она стала первой актрисой, зачисленной в труппу театра.
На сцене Дзержинского театра кукол с 1993 года служит Ольга Земскова.
Труппа театра принимала участие в многочисленных конкурсах и фестивалях, а также номинировалась на театральные премии.
1991 г. Финляндия — дипломант Международного фестиваля «Театр кукол без границ».
1992 г. Дзержинск — лауреат первой премии Международного фестиваля «Театр кукол без границ».
1995 г. Чебоксары — Почётная грамота Министерства культуры Чувашской Республики.
1998 г. Саров, Нижегородская область — дипломант фестиваля «Кукольное царство в Саровском государстве».
2002 г. Нижний Новгород — актрисе Ирине Абаховой присвоено звание «Заслуженная артистка Российской Федерации».
2002 г. Москва — дипломант Всероссийского фестиваля «Виват, меценат!».
2002 г. Нижний Новгород — лауреат фестиваля «Премьеры сезона» за лучшее художественное оформление. Спектакль «Град Лебединец».
2003 г. Нижний Новгород — фестиваль «Премьеры сезона», «Лучшая актёрская работа» — Ирина Абахова роль Кикиморы в спектакле «Аленький цветочек».
2004 г. Нижний Новгород — Первый открытый фестиваль имени Евгения Евстигнеева, «Лучшая мужская роль» — Владимир Шорохов роль Бахуса в спектакле «Прелестная Галатея».
2005 г. Нижний Новгород — фестиваль «Премьеры сезона», «Творческая удача» — Владимир Казаченко за постановку спектакля «Прелестная Галатея», «Лучшая актёрская работа» — Татьяна Петрашкевич за роль Афины-Паллады в том же спектакле.
2005 г. Нижний Новгород — За большие достижения в развитии театрального искусства Нижегородской области главному режиссёру театра Владимиру Казаченко присуждена премия имени Н. И. Собольщикова-Самарина.
2006 г. Нижний Новгород — фестиваль «Премьеры сезона», «Творческая удача» — Ирина Абахова роль Мачехи в спектакле «Золушка».
2007 г. Нижний Новгород — фестиваль «Премьеры сезона», «Лучшая роль» — Сергей Зицер роль Пифа в спектакле «Приключения Пифа».
2007 г. Нижний Новгород — дипломант первого Российского фестиваля «В перёд за Синей Птицей!»
2008 г. Нижний Новгород — За большой вклад в развитие театрального искусства нашей страны главному режиссёру театра кукол Владимиру Казаченко указом президента России Владимира Путина присвоено звание «Заслуженный деятель искусств Российской Федерации».
2008 г. Нижний Новгород — фестиваль «Премьеры сезона», «Творческая удача» — Владимир Казаченко за постановку спектакля «Золотое перо».
2009 г. Нижний Новгород — фестиваль «Премьеры сезона», «Лучшая роль» — Сергей Зицер роль драгуна Рауля в спектакле «Спящая Красавица».
2009 г. Гродно, Белоруссия — лауреат Всебелорусского фестиваля межнациональных культур.
2011 г. Саранск, Республика Мордовия — лауреат Международного фестиваля «Чинжарамо».
2014 г. Котлас, Архангельская область — лауреат фестиваля «Тарарам».
Среди дипломантов нижегородских фестивалей заслуженные артисты РФ: Владимир Шорохов, Ирина Абахова; артисты: Татьяна Петрашкевич, Сергей Зицер, Евгений Лукин, Михаил Ларин, Екатерина Чернова, Константин Земсков.