1986—1993 — старший лаборант, младший научный сотрудник, научный сотрудник, старший научный сотрудник лаборатории совершенствования хозяйственного механизма АПК Московской сельскохозяйственной академии им. Тимирязева.
В 1992 году защитил кандидатскую диссертацию на тему «Организация управления кооперативной формой хозяйствования в АПК» в Московской сельскохозяйственной академии имени К. А. Тимирязева, кандидат экономических наук.
1993—1994 — главный специалист Управления международного сотрудничества, в 1994—1998 гг. — заместитель начальника международного отдела управления делами, в 1998 г. — начальник отдела государственной регистрации прав на недвижимость управления государственного земельного кадастра и регистрации недвижимости Государственного комитета РФ по земельным ресурсам и землеустройству (Роскомзем).
1998—1999 — начальник Информационно-аналитического управления Государственного земельного комитета РФ.
1999—2000 — начальник Информационно-аналитического управления Государственного комитета РФ по земельной политике.
С августа 2000 года — заместитель руководителя Федеральной службы земельного кадастра России (Росземкадастр), с 2004 года преобразованной в Федеральное агентство кадастра объектов недвижимости (Роснедвижимость). В Роснедвижимости, позже преобразованной в Росреестр, Михаил Мишустин и занял свой первый пост руководителя госоргана, а в его подчинении оказался Оверчук[3].
В 2007 году стал заместителем главы Федерального агентства по управлению особыми экономическими зонами под руководством Михаила Мишустина, координировал работы по привлечению инвесторов.
С 2008 по 2010 год занимал руководящие должности в группе инвестиционных компаний UFG Capital Management, возглавляемой Мишустиным.
С марта 2011 года — заместитель руководителя Федеральной налоговой службы. Координировал и контролировал деятельность управления стандартов и международного сотрудничества. На посту замглавы ФНС он в том числе координировал работу по методологическому и организационному обеспечению работы ведомства и территориальных налоговых органов по вопросам применения международных договоров России об автоматическом обмене информацией[4].
11 мая 2024 года Михаил Мишустин внёс на рассмотрение Госдумы новый состав правительства, предложив кандидатуру Оверчука на должность вице-премьера[7]. 13 мая Госдума утвердила его на этот пост[8]. 14 мая президент РФ подписал указ о назначении[9]. Оверчук продолжает координировать госполитику в сфере интеграции на евразийском пространстве, деятельность БРИКС, Шанхайской организации сотрудничества и «Группы двадцати»[10].
Его мать, Оверчук Нелли Александровна (1936—2009), работала во Всероссийском научно-исследовательском институте технико-экономических исследований агропромышленного комплекса (ВНИИТЭИагропром)[15].
По данным декларации за 2018 год в его владении находятся два земельных участка общей площадью 2200 м², три квартиры общей площадью 225,6 м² и один легковой автомобиль Ford Focus. При этом его доход составлял 8 786 378 рублей[16].
Супруга имела доход 1 636 351 рублей, имела дополнительно две квартиры общей площадью 96 кв. м[17].