Бета-версия сервиса была запущена 25 мая 2022 года только для Android. Для части разработчиков был открыт личный кабинет, позволяющий самостоятельно загружать приложения. В бета-версию были интегрированы системы безопасности Лаборатории Касперского и VK. При запуске было доступно около 150 приложений[2][3]. На 12 июля 2022 года было доступно уже 1068 приложений, RuStore был скачан более 500 тысяч раз, а количество скачиваний превысило 1,1 млн[4][5]. К 21 октября количество приложений увеличилось до 2,1 тысячи, RuStore установили 2,4 миллиона раз, было скачано около 5 миллионов приложений[6].
RuStore доступен для разработчиков всех стран. Дизайн магазина выполнен в традициях социальной сети «ВКонтакте»[7][8].
8 февраля 2023 года в VK объявили о завершении бета-тестирования сервиса. Также был открыт личный кабинет для иностранных разработчиков на английском языке[9].
22 марта 2023 года в магазине появился встроенный антивирус.
В апреле 2023 года стало известно, что производитель Tecno начал совершать предустановку маркетплейса в смартфоны, предназначенные для продажи в России. Аналогичное решения приняли компании Xiaomi, Vivo, Realme, Infinix и Itel[10].
В том же месяце в RuStore появились первые приложения от зарубежных разработчиков — социальная сеть с короткими вертикальными видео Likee и условно-бесплатная мобильная многопользовательская онлайн-игра в жанре королевской битвы PUBG Mobile.
7 июня 2023 года магазин был адаптирован для планшетов.
20 июля 2023 года появилось возможность изменить тему на темную, розовую или как на устройстве пользователя.
Все приложения в магазине проходят ручную модерацию и проверку с помощью систем безопасности «Лаборатории Касперского».
VK разместила RuStore на платформе Standoff 365 Bug Bounty, разработчиком которой выступает Positive Technologies. В случае выявления уязвимостей в RuStore этичные хакеры получат от компании вознаграждение от трёх до 60 тыс. рублей, сумма зависит от уровня угрозы[11].
Установка RuStore осуществляется с использованием apk-файла RuStore.apk, который можно скачать с официального сайта магазина, где также размещены инструкции, в том числе на случай получения пользователем предупреждений об опасности скачивания RuStore.apk в связи с тем, что для операционной системы он устанавливается из неавторизованного источника.
В 2022 году месячная аудитория RuStore превысила 7 миллионов человек.[12] В магазине приложений в 2022 году были доступны 25 самых популярных российских приложений и порядка 3 000 других сервисов от более чем 1 800 разработчиков.[13] По данным на январь 2023 года месячная аудитория приложения достигла 10 млн человек старше 12 лет.
На начало 2024 года количество размещённых приложений превысило 32 тысяч.[14]
В августе 2022 года выяснилось, что некоторые приложения из RuStore некорректно работают на телефонах, где не установлены системные сервисы Google. В частности — на смартфонах Huawei. VK предлагает разработчикам использовать вместо Мобильные сервисы Google российские аналоги[15].