Гломеромицеты

Практически все гломеромицеты являются облигатными симбиотрофами и образуют эндомикоризу (арбускулярную микоризу) с более чем 80 % исследованных видов наземных растений^[9]. Этот вид микоризы преобладает в саваннах, пустынях и тропических лесах, а в умеренных широтах она встречается у 8 из 10 видов травянистых растений. Гломеромицеты образуют микоризу с такими хозяйственно важными растениями, как злаки. Они образуют микоризу не только со многими видами цветковых растений, но также с некоторыми голосеменными, мохообразными и сосудистыми споровыми растениями^[10][11].

Мицелий гаплоидный, несептированный (ценоцитный) или с редкими септами, развивается в почве и проникает в ткани корней растений, где распространяется по межклетникам паренхимы коры. Гифы узкие или широкие (2—10 мкм, иногда до 20 мкм), часто узловатые. У некоторых представителей гифы могут образовывать анастомозы, в том числе анастомозы типа конец к концу, которые соединяют разрушенные соединения гиф. Септы могут образовываться в стареющих частях мицелия или после образования спор^[12].

В отличие от эктомикориз, формирующих наружный чехол вокруг корней, микоризы гломеромицетов практически не изменяют морфологию корней и не сопровождаются утратой корневых волосков^[13]. Только иногда на поверхности корня обнаруживается сеть гиф, соединяющих внутритканевой мицелий с грибом, находящимся в почве. Гифы гломеромицетов проникают через клеточную стенку клеток корня и вызывают формирование впячивания плазмалеммы, в котором образуют древовидно ветвящиеся образования — арбускулы, которые обеспечивают физиологические контакты растений и грибов на межклеточном уровне, таким образом, они выполняют питающую функцию. Кроме арбускул, под клеточной стенкой растения-симбионта или за её пределами часто встречаются округлые вздутия — везикулы. В некоторых случаях гриб сосредотачивается в специальных клубеньках. Осуществляемое в ходе симбиоза питание растений происходит при переваривании им арбускул гриба, а иногда везикул и гиф. Наиболее важными из веществ, которые растения получают от грибов в арбускулярной микоризе, являются соединения фосфора^[14][11]. В свою очередь, гриб получает от растения не только углеводы (продукты фотосинтеза), но и, как было установлено в 2017 году, жирные кислоты. Гломеромицеты утратили гены, необходимые для синтеза собственных липидов, и полностью зависят от их получения от растения-хозяина^[15][16]. Долгое время считалось, что выделить гломеромицеты в чистой (аксенической) культуре без растений-симбионтов невозможно, однако недавние исследования показали, что грибы могут расти и даже образовывать споры на питательных средах, содержащих определённые жирные кислоты (например, миристат) в качестве источника углерода^[17]. Тем не менее, такой рост остаётся медленным и ограниченным, а полученные споры — морфологически и функционально неполноценными по сравнению с выросшими в симбиозе^[18].

К гломеромицетам относится Geosiphon pyriformis, внутри вздутий гиф которого располагаются внутриклеточные симбионты — нитчатые цианобактерии из рода Nostoc^[11][19] (как правило, Nostoc punctiforme^[20]).

Долгое время гломеромицеты считались одной из древнейших групп эукариот, размножающихся исключительно бесполым путём^[21]. Однако геномные исследования показали, что у представителей Glomus и других гломеромицетов имеется почти полный набор генов, необходимых для мейоза и спаривания. Было установлено, что эти гены не только присутствуют, но и активно экспрессируются, в частности, во время прорастания спор. Кроме того, анализ структуры популяций, несмотря на высокую клональность, выявил признаки генетической рекомбинации^[22]. Эти данные указывают на возможность наличия у грибов скрытого (криптического) полового процесса^[23]. Тем не менее, несмотря на растущее количество косвенных свидетельств, прямого цитологического подтверждения мейоза или наличия половых структур у этих грибов до сих пор не получено, и вопрос остаётся предметом научных дискуссий^[22][21].

Возможно размножение фрагментами гиф, остающимися в почве^[12]. Большинство представителей размножается простыми спорами, формирующимися на концах гиф, диаметром 80-500 мкм (гломоспорами)^[24], и более сложными азигоспорами, образующимися в концевых спорангиях. Азигоспоры имеют сложную шестислойную стенку, содержащую хитин и целлюлозу, и служат не только для воспроизведения, но и для перенесения неблагоприятных условий. Споры гломеромицетов всегда многоядерные, они могут содержать от менее 50 до нескольких тысяч ядер. Неизвестно, идентичны ли эти ядра генетически или же они представляют собой смешанный набор генотипов. Они также содержат липидные и белковые глобулы. Они образуются вне корней, реже — внутри них^[10][11]. Споры могут образовываться одиночно, рыхлыми скоплениями, плотными массами или в спорокарпах. Спорокарпы представляют собой агломерации нескольких сотен тысяч спор, а их размер варьирует от менее чем 500 мкм до более 4 см. Спорокарпы иногда покрыты внешним перидием и чаще всего образуются на поверхности земли. Споры могут быть погружены в мицелий или располагаться радиально в переплетении гиф^[25].

Пути прорастания спор различаются в разных таксонах: ростовая трубка может проходить через стенку споры или через место прикрепления к гифе, в процессе прорастания могут участвовать специальные плёнчатые структуры. Прорастание спор может усиливаться под влиянием факторов, продуцируемых растениями. Показано, что стриголактоны индуцируют прорастание спор, оказавшихся вблизи возможного корня-хозяина^[12].

Проникновение гломеромицетов в новые корни может осуществляться посредством спор или непосредственно через гифы, выходящие из колонизированного корня. На поверхности корня гриб формирует аппрессории (гифоподии), которые позволяют гифам проникнуть в клетки ризодермы. Проникновение гиф через покровные клетки и клетки коры направляется и облегчается через формирование растением специального аппарата проникновения^[12].

Гломеромицеты, судя по всему, не отличаются узкой специфичностью в отношении растений-хозяев. Экспериментально показана почти полная совместимость различных видов растений и гломеромицетов. Впрочем, такой вывод был сделан на основании опытов, проведённых в теплицах, а в природе ситуация может оказаться иной. Молекулярные методы анализа также подтверждают отсутствие строгой специфичности. Большинство растений могут образовывать симбиоз с несколькими видами гломеромицетов одновременно, а большинство видов гломеромицетов могут образовывать микоризу с различными видами растениями. Однако некоторые исследования показывают наличие некоторой степени предпочтения хозяина^[26].

Гломеромицеты распространены по всему миру и встречаются на всех континентах в большинстве наземных экосистем, от тропических лесов до пустынь и сельскохозяйственных угодий. Несмотря на скрытный образ жизни, современные исследования опровергли прежние представления об их высоком эндемизме. Масштабное исследование 2015 года, опубликованное в журнале Science, показало, что гломеромицеты демонстрируют очень низкий уровень эндемизма: 93 % выявленных таксонов встречаются на нескольких континентах, а 34 % — на всех шести обследованных континентах^[27]. Такой космополитизм указывает на существование высокоэффективных механизмов распространения^[27].

Естественное распространение гломеромицетов происходит посредством фрагментов гиф и спор, переносимых вместе с частичками почвы, а также абиотическими (ветер, вода) и биотическими (животные, человек) факторами^[27]. Имеются данные о переносе спор дождевыми червями и млекопитающими; некоторые спорокарпические виды могут распространяться с помётом грызунов^[28].

Несмотря на глобальное распространение, состав сообществ гломеромицетов на локальном уровне сильно варьируется. Ключевыми факторами, влияющими на их разнообразие и распределение, являются климатические условия (температура, осадки, испаряемость)^[29][30], свойства почвы (в частности, pH)^[31], а также географическое положение и тип растительности. Это явление, известное как высокая бета-разнообразие, означает, что видовой состав грибов сильно меняется от одного места к другому.

Гломеромицеты, также известные как арбускулярные микоризные грибы (АМГ), имеют большое хозяйственное значение, прежде всего в устойчивом сельском хозяйстве. Они используются в качестве натуральных биоудобрений, поскольку формируют симбиоз с корнями около 80 % наземных растений, включая большинство сельскохозяйственных культур. Грибы образуют разветвлённую сеть гиф, которая значительно увеличивает поглощающую поверхность корневой системы, улучшая снабжение растений водой и минеральными веществами, в особенности малоподвижным фосфором, а также азотом, калием и цинком^[32]. Это позволяет повысить урожайность и снизить зависимость от химических удобрений. Например, применение АМГ совместно с 75 % нормой NPK-удобрений обеспечивает такую же урожайность кукурузы, как и при внесении 100 % нормы^[33].

Применение инокулянтов на основе гломеромицетов приводит к значительному увеличению продуктивности различных культур. В полевых условиях зафиксировано повышение урожайности пшеницы на 10–34 %^[34][35], гороха — на 32,8 %, а тритикале — на 17 %^[36]. Также отмечается их высокая эффективность для эфиромасличных (лаванда, полынь) и лекарственных (женьшень) растений, у которых увеличивается не только биомасса, но и содержание ценных биологически активных веществ^[34][37].

Симбиоз с гломеромицетами значительно повышает стрессоустойчивость растений. Они помогают культурам противостоять абиотическим стрессам, таким как засуха, засоление почв и наличие в почве тяжёлых металлов^[38][39]. Например, инокуляция помогла растениям льна перенести засоление, увеличив урожайность семян на 35,2 %^[40]. Кроме того, АМГ повышают устойчивость к биотическим стрессам, защищая растения от некоторых почвенных фитопатогенов^[41].

Гломеромицеты играют важную роль в фиторемедиации — очистке почв от загрязнителей. Вырабатываемый ими гликопротеин гломалин способен связывать тяжёлые металлы и органические поллютанты, снижая их токсичность и поступление в растения^[42][43]. Гломалин также улучшает структуру почвы, склеивая её частицы и повышая плодородие^[33].

В коммерческих биопрепаратах чаще всего используется вид Rhizophagus irregularis (ранее Glomus intraradices)^[44]. Эффективность инокуляции может зависеть от конкретного сорта растения, что требует подбора оптимальных пар «гриб-сорт» для достижения максимального экономического эффекта^[45].

Класс Гломеромицеты в настоящее время не имеет официального охранного статуса в Красной книге Международного союза охраны природы (МСОП). Оценка природоохранного статуса для всего класса не проводилась. Усилия по оценке грибов для Красной книги МСОП, как правило, сосредоточены на отдельных видах, а не на таксонах более высокого ранга. На данный момент в базе данных МСОП отсутствуют записи об отдельных видах, принадлежащих к классу гломеромицетов, и, соответственно, ни для класса в целом, ни для его представителей не определена категория угрозы.

Исторически гломеромицеты рассматривались в составе отдела зигомицетов. Позднее их выделили в самостоятельный отдел Glomeromycota. Однако, согласно филогенетической классификации, основанной на геномных данных 2016 года, эта группа грибов была переклассифицирована в ранг подотдела Glomeromycotina в составе отдела Mucoromycota^[46]. Несмотря на это, в научной литературе по-прежнему широко используется классификация, в которой гломеромицеты рассматриваются как отдельный отдел.

Согласно современной системе, представленной в обзоре «The 2024 Outline of Fungi and fungus-like taxa», подотдел Glomeromycotina включает 369 описанных видов, которые разделены на три класса.

• Класс Archaeosporomycetes
  • Порядок Archaeosporales
    • Семейство Ambisporaceae
    • Семейство Archaeosporaceae
• Класс Paraglomeromycetes
  • Порядок Paraglomerales
    • Семейство Paraglomeraceae
    • Семейство Pervetustaceae
• Класс Glomeromycetes
  • Порядок Diversisporales
    • Семейство Acaulosporaceae
    • Семейство Diversisporaceae
  • Порядок Entrophosporales
  • Порядок Gigasporales
  • Порядок Glomerales
    • Семейство Dominikiaceae
    • Семейство Glomeraceae
    • Семейство Kamienskiaceae
    • Семейство Sclerocystaceae
    • Семейство Septoglomeraceae

Анализ последовательностей генов рРНК малой субъединицы рибосомы (SSU) показал, что гломеромицеты имеют общего предка с высшими грибами (Dikarya)^[47][48] и являются сестринской группой по отношению к аскомицетам и базидиомицетам. Однако данные анализа белоккодирующих генов свидетельствовали о том, что гломеромицеты — одна из групп в составе парафилетической группы зигомицетов. С зигомицетами гломеромицетов сближает наличие несептированного (ценоцитного) мицелия и ряд черт строения спор и спорокарпиев, которые обе группы могли унаследовать от общего предка^[49].

Этот таксономический парадокс был разрешён в 2016 году в результате масштабной ревизии, основанной на полногеномных филогенетических данных. Было установлено, что традиционный отдел зигомицетов не является монофилетической группой. В результате гломеромицеты были переклассифицированы: их ранг был понижен с отдела (Glomeromycota) до подотдела (Glomeromycotina), который был включён в состав нового отдела Mucoromycota. Эта классификация установила, что гломеромицеты являются частью более крупной эволюционной ветви (Mucoromycota), сестринской по отношению к высшим грибам (Dikarya), что объясняет наличие у них как примитивных черт, свойственных зигомицетам, так и общих черт с высшими грибами.

Исследования с использованием молекулярных маркеров показали, что разнообразие грибов, формирующих арбускулярные микоризы, значительно недооценено, возможно, в связи с тем, что очень многие виды образуют споры очень редко или не образуют их вообще^[49].

Древнейшие ископаемые остатки, которые относят к гломеромицетам, представляют собой гломоидные споры и гифы возрастом 460 млн лет, обнаруженные в ордовикском известняке^[50]. Эта датировка указывает на то, что гломеромицеты появились на Земле раньше сосудистых растений. Возможно, эти древнейшие гломеромицеты вступали в симбиоз с мхами или же с цианобактериями наподобие современного Geosiphon; возможно, некоторые из них вели сапротрофный образ жизни. При этом наиболее древние и бесспорные свидетельства симбиоза — хорошо сохранившиеся арбускулы — имеют возраст 400—412 млн лет; они были обнаружены в корневищах девонских растений, например, Aglaophyton. Хотя у этих растений уже имелась проводящая система, однако настоящих корней ещё не было. Таким образом, в процессе эволюции микориза появилась раньше настоящих корней^[51]. Стоит отметить, что древние растения вступали в симбиоз не только с гломеромицетами, но также с грибами группы Mucoromycotina, причём одновременное образование симбиоза с грибами из обеих групп встречается и у современных растений^[52].