Локализация звука у сов

Совы — очень искусные ночные хищники, охотящиеся на мелких млекопитающих, рептилий и насекомых. Они способны поворачивать голову до 270 градусов, фиксировать добычу и совершать бесшумную атаку. Совы фиксируют добычу, используя локализацию звука^[2]. Локализация звука — это способность животного определять источник звука по расстоянию и направлению^[3]. У некоторых видов сов уши асимметричны по размеру и расположению, что усиливает эту способность. К таким видам относятся сипухи (Tyto alba), североамериканские совы-пилы (Aegolius acadicus) и ушастые совы (Asio otus). Сипуха (Tyto alba) является наиболее часто изучаемым видом по локализации звука, поскольку использует схожие с человеческими методы интерпретации межушных временных различий в горизонтальной плоскости^[4]. У этого вида эволюционировал специализированный набор путей в мозге, позволяющий слышать звук и выстраивать возможное местоположение объекта, вызвавшего этот звук. Звуковые волны попадают в ухо через слуховой канал и проходят до барабанной перепонки. Барабанная перепонка передаёт эти волны через слуховые косточки среднего уха во внутреннее ухо, включающее вестибулярный орган, улитку и слуховой нерв. Далее сова использует межушные временные различия (ITD) и межушные уровневые различия (ILD) для точного определения положения и высоты своей добычи.

У сов, как правило, асимметричные уши, отверстия которых расположены сразу за глазами. Форма ушного отверстия, называемого апертурой, зависит от вида. У некоторых видов отверстие закрыто клапаном, называемым оперкулумом. Левое ушное отверстие обычно расположено немного выше правого, что помогает в локализации звука и обнаружении добычи даже в темноте. Во время полёта левое ухо улавливает звуки снизу, а правое — сверху. Перья по краю лица сипухи образуют диск, который улавливает и фокусирует звук, подобно наружному уху человека. Звуковые волны проходят по слуховому каналу совы до барабанной перепонки, затем через слуховые косточки во внутреннее ухо, что позволяет сове точно определить местоположение добычи. Поскольку совы зависят от способности отслеживать добычу с помощью острого слуха, важно понимать строение уха сипух, обеспечивающее передачу этих звуков.

Внутреннее ухо сипухи включает вестибулярный орган, улитку и слуховой нерв. Анатомия внутреннего уха сипухи была изучена в эксперименте, где три совы были зафиксированы в лаборатории с помощью внутриартериальной перфузии 1% формальдегида и 1,25% глутарового альдегида в 0,1 фосфатном буфере^[5]. Затем височные доли сов были удалены из черепа, постфиксированы в 1% оксиде осмия, обезвожены и инкапсулированы в Аралдит для изучения анатомии внутреннего уха. Это исследование показало, что базилярная папилла сипухи имеет две уникальные особенности: пролиферацию лентикулярных клеток и утолщение базилярной мембраны.

Улитковый проток совы содержит базилярную папиллу, текториальную мембрану, tegmentum vasculum и макулу лагены. Базилярная папилла улитки имеет длину 9,5–11,5 мм. Проксимальные сенсорные волосковые клетки содержат в основном короткие волосковые клетки и несколько промежуточных, но совершенно не содержат высоких волосковых клеток. Высокие волосковые клетки присутствуют только на дистальной половине папиллы, начиная примерно с 5 мм от проксимального конца, вместе с некоторыми коротковолосковыми клетками. Дистальный конец папиллы занят исключительно высокими волосковыми клетками, а проксимальный — исключительно лентикулярными клетками^[5].

Две основные части, формирующие базилярную мембрану сипухи, включают вестибулярную и тимпаническую части. Вестибулярная поверхность базилярной мембраны покрыта поддерживающими клетками и несколькими пограничными клетками на нижнем крае мембраны. Базилярная мембрана относительно тонкая к дистальному концу папиллы, но имеет плотную волокнистую массу у проксимального конца. Эта плотная волокнистая масса имеет ширину 37–57 мкм и толщину 8,5–11 мкм у исследованных сов. Эту массу не следует путать с рыхлой волокнистой массой тимпанической части базилярной мембраны, которая лежит под участком, покрытым сенсорными клетками. Рыхлая волокнистая масса тимпанической части начинается на проксимальном конце вместе с плотной волокнистой массой, но покрывает большую ширину базилярной мембраны. Единственное, что разделяет вестибулярную и тимпаническую части, — это тонкие, прерывистые волокна. Эти волокна видны на свисающем тимпаническом крае рыхлой массы в проксимальной части папиллы, но гораздо более рассеяны дистально^[5].

Учёные изучали эмбриональное развитие асимметрии ушей у американской сипухи (Tyto furcata pratincola) на 42 различных стадиях эмбрионального развития. Эксперимент начался с того, что 19 эмбрионов были доставлены из Института биологии в Технический университет Ахена. Эмбрионы либо выращивались наседкой, либо инкубировались в Compact S84. В исследовании использовались эмбрионы на стадиях с 29 по 41, причём стадии 36–39 изучались чаще других^[6]. Для измерения асимметрии уха во время развития использовались микрокомпьютерные КТ-сканы, часть которых была выполнена на Skyscan 1172. Для оптимизации качества изображения применялись алюминиевые фильтры, а для усиления контраста мягких тканей — фосфольвольфрамовая кислота (PTA). На эмбриональных головах были установлены маркеры для отслеживания дифференциального роста. Для реконструкции данных использовалась программа NRecon, трёхмерные объекты рассчитывались в Reconstruct, фотографии создавались в Blender, а все итоговые изображения — в Matlab и CorelDraw X6. В исследовании отслеживались центр ушного отверстия, сквамозная кость, стремя, хрусталик глаза, нос и предчелюстная кость. Шейный позвонок (C1) и гипофиз использовались для определения анатомической системы координат. Измерения ушного отверстия, площади поверхности уха и эксцентриситета производились с помощью различных уравнений.

В ходе анализа данных развитие асимметрии ушей было очевидно на всех стадиях эмбрионального развития. На 29-й стадии уши выглядели как щели, а на 32-й стадии приобрели эллипсоидную форму, с которой началось формирование наружного уха. Дорсо-окципитальное смещение наружного уха начиналось симметрично на 34-й стадии, но асимметрия быстро увеличивалась к 37-й стадии. Площадь поверхности между 32-й и 35-й стадиями составляла 0,4–0,5 мм², а эксцентриситет между правым и левым ухом отличался менее чем на 0,1 мм. Между 36-й и 37-й стадиями площадь поверхности составляла 0,6–1,9 мм²^[6]. Эксцентриситет больше не измерялся после 37-й стадии, так как форма ушных отверстий перестала быть эллипсоидной. Ростральный край ушного отверстия начал выравниваться на 38-й стадии, при этом более высокое ухо на голове имело большее дорсовентральное выравнивание. Угол выравнивания краёв на 38-й стадии отличался на 18,5°, а на 39-й — на 16°. Асимметрия ушей не увеличивалась между 40-й и 41-й стадиями, так как максимума достигала на 39-й. Край отличался на 21° на 40-й стадии и на 33° на 41-й.

Асимметрия ушей, по-видимому, ограничивается наружным ушным отверстием и наружным слуховым каналом, поскольку слуховая система с барабанной перепонки устроена симметрично. По результатам исследования, учёные пришли к выводу, что ушные отверстия начинают смещаться дорсо-окципитально на 34-й стадии^[5]. Левое ушное отверстие начинает смещаться быстрее правого, что приводит к развитию асимметрии ушей с 36-й по 39-ю стадии, при этом максимум достигается на 39-й. Учёные предполагают, что асимметрия, вызванная дальнейшим смещением левого ушного отверстия, может быть обусловлена движением структур внутри эмбриона, поскольку это не влияет на другие анатомические ориентиры на левой стороне головы, а череп и другие анатомические маркеры американской сипухи остаются симметричными.

Совы должны определять необходимый угол снижения, то есть высоту, помимо азимута (горизонтального угла к звуку). Эта двухкоординатная локализация звука достигается с помощью двух бинауральных признаков: межушного временного различия (ITD) и межушного уровневого различия (ILD), также известного как межушное интенсивностное различие (IID). У сов эта способность необычна; у наземных млекопитающих, таких как мыши, ITD и ILD не используются таким же образом. У этих млекопитающих ITD обычно используется для локализации низкочастотных звуков, а ILD — для высокочастотных.

ITD возникает, когда расстояние от источника звука до двух ушей различается, что приводит к разнице во времени поступления звука к каждому уху. Когда источник звука находится прямо перед совой, ITD отсутствует, то есть ITD равен нулю. В локализации звука ITD используется как признак для определения азимута. ITD систематически меняется с азимутом. Звуки справа достигают сначала правого уха, звуки слева — левого.

У млекопитающих разница уровней звука в ушах обусловлена эффектом акустической тени головы. Но у многих видов сов разница уровней возникает главным образом для звуков, смещённых выше или ниже горизонтальной плоскости. Это связано с асимметрией расположения ушных отверстий на голове совы: звуки снизу громче в левом ухе, а звуки сверху — в правом^[7]. IID — это мера разницы уровня звука, достигающего каждого уха. У многих сов IID для высокочастотных звуков (выше 4 или 5 кГц) служит основным признаком для определения высоты источника звука.

У сов очень развитая способность к локализации звука, основанная на врождённых нейронных связях. Это даёт совам преимущество перед многими млекопитающими, поскольку их нейронные связи не требуют значительного обучения^[8]. Поэтому зрительные сигналы для сов менее важны, особенно при использовании локализации звука. Их глаза несферичны и неподвижны в черепе, что затрудняет ориентацию на зрительные сигналы^[9].

Доктор Эрик Кнудсен провёл множество экспериментов на сипухах, чтобы изучить роль зрения в способности локализовать звуки. Его исследования были сосредоточены на том, как зрительные сигналы помогают в картировании частей переднего и среднего мозга, а также проверяли, влияет ли нарушение зрения на локализацию звука у молодых сов. Результаты показали, что нарушение зрительного поля у молодых сов немного влияет на их реакцию на зрительные сигналы. Однако чем дольше совы имели нарушение зрения, тем легче им было научиться корректировать ошибки слуховых сигналов. Предполагается, что поскольку совы рождаются с этими врождёнными нейронными связями, они уже умеют использовать локализацию звука без необходимости развивать этот навык^[9]. Что касается влияния на мозг, Кнудсен пришёл к выводу, что если зрительный бугор совы инактивирован, то в мозге происходят изменения в слуховом ориентировочном поведении. Поскольку зрительный бугор участвует в ориентации внимания, это объясняет, почему некоторые совы в его исследованиях реагировали, а другие — нет. Также было установлено, что инактивирование зрительного бугра может привести к дефициту сенсорной или моторной обработки пространства.

Результаты исследований Кнудсена показали, что сипухи способны адаптироваться к нарушениям зрения благодаря врождённым нейронным связям. Следовательно, в отличие от большинства млекопитающих, совы редко используют зрительные сигналы для локализации звука. Кроме того, исследования доктора Вагнера показали, что совы в первую очередь используют слуховые сигналы для локализации звука, а не зрительные.

Аксоны слухового нерва берут начало от волосковых клеток улитки внутреннего уха. Различные частоты звука кодируются разными волокнами слухового нерва, расположенными вдоль его длины, но коды времени и уровня звука не разделены внутри слухового нерва. Вместо этого ITD кодируется с помощью фазовой синхронизации, то есть возбуждения в определённой фазе синусоидальной звуковой волны, а IID — частотой импульсов. Оба параметра передаются каждым волокном слухового нерва^[10].

Волокна слухового нерва иннервируют оба улитковых ядра в стволе мозга: ядро magnocellularis (аналог передне-вентрального улиткового ядра млекопитающих) и ядро angularis (аналог задне-вентрального и дорсального улитковых ядер млекопитающих). Нейроны ядра magnocellularis синхронизируются по фазе, но мало чувствительны к изменениям звукового давления, тогда как нейроны ядра angularis плохо синхронизируются по фазе, если вообще синхронизируются, но чувствительны к изменениям звукового давления. Эти два ядра являются началом двух отдельных, но параллельных путей к нижнему холмику четверохолмия: путь от nucleus magnocellularis обрабатывает ITD, а путь от nucleus angularis — IID.

В пути времени ядро laminaris (аналог медиального верхнего оливарного комплекса млекопитающих) — первое место бинауральной конвергенции. Здесь ITD обнаруживается и кодируется с помощью нейронных линий задержки и детекторов совпадения, как в модели Джеффресса; когда фазосинхронизированные импульсы с левого и правого уха совпадают на нейроне laminaris, клетка возбуждается сильнее всего. Таким образом, ядро laminaris действует как детектор совпадения с линией задержки, преобразуя пройденное расстояние во временную задержку и формируя карту межушных временных различий. Нейроны ядра laminaris проецируются в ядро центрального нижнего холмика и в переднее латеральное лемнисковое ядро.

В пути уровня звука заднее латеральное лемнисковое ядро (аналог латерального верхнего оливарного комплекса млекопитающих) — место бинауральной конвергенции и обработки IID. Стимуляция контралатерального уха ингибирует, а ипсилатерального — возбуждает нейроны ядер в каждом полушарии мозга независимо. Степень возбуждения и ингибирования зависит от звукового давления, а разница между силой ингибирующего и возбуждающего входа определяет частоту возбуждения нейронов лемнискового ядра. Таким образом, реакция этих нейронов зависит от разницы звукового давления между двумя ушами.

Пути времени и звукового давления сходятся в латеральной оболочке центрального ядра нижнего холмика. Латеральная оболочка проецируется во внешнее ядро, где каждый пространственно-специфический нейрон реагирует на акустические стимулы только в том случае, если звук исходит из ограниченной области пространства, то есть рецептивного поля этого нейрона. Эти нейроны реагируют исключительно на бинауральные сигналы, содержащие такие ITD и IID, которые соответствуют звуку, исходящему из рецептивного поля нейрона. Таким образом, их рецептивные поля формируются благодаря настройке на определённые комбинации ITD и IID в узком диапазоне. Эти пространственно-специфические нейроны могут формировать карту слухового пространства, в которой положения рецептивных полей в пространстве изоморфно проецируются на анатомические участки нейронов^[11].

Уши многих видов сов асимметричны. Например, у сипух (Tyto alba) расположение двух ушных клапанов (оперкулумов), находящихся непосредственно перед входом в слуховой канал, различается для каждого уха. Эта асимметрия такова, что центр левого ушного клапана немного выше горизонтальной линии, проходящей через глаза и направленной вниз, а центр правого — немного ниже линии и направлен вверх. У двух других видов сов с асимметричными ушами — североамериканской совы-пилы и ушастой совы — асимметрия достигается разными способами: у совы-пилы асимметричен череп, а у ушастой совы кожные структуры возле уха формируют асимметричные входы в слуховые каналы, что достигается горизонтальной мембраной. Таким образом, асимметрия ушей, по-видимому, возникла у сов как минимум трижды независимо. Поскольку совы зависят от слуха при охоте, эта конвергентная эволюция ушей у сов указывает на важность асимметрии для локализации звука.

Асимметрия ушей позволяет звукам, исходящим ниже уровня глаз, казаться громче в левом ухе, а звукам выше уровня глаз — громче в правом. Асимметричное расположение ушей также вызывает IID для высоких частот (между 4 кГц и 8 кГц), который систематически меняется с высотой, превращая IID в карту высоты. Поэтому для совы важно уметь слышать высокие частоты. Многие птицы имеют нейрофизиологические механизмы для обработки как ITD, так и IID, но из-за маленькой головы и низкой чувствительности к частотам используют оба параметра только для локализации по азимуту. В ходе эволюции способность слышать частоты выше 3 кГц (максимальная частота шума полёта совы) позволила совам использовать высотные IID, возникающие из-за небольших случайных асимметрий ушей, и начался процесс эволюции более сложных форм асимметрии ушей^[12].

Ещё одним доказательством важности асимметрии ушей у сов является то, что в экспериментах совы с симметричными ушами, такие как сипуха (Otus asio) и филин (Bubo virginianus), не могли быть обучены находить добычу в полной темноте, тогда как совы с асимметричными ушами обучались этому^[13].

Хорошо развитый лицевой воротник, к которому приспособились совы, помогает в локализации звука, так как он работает как воронка, улавливая и фокусируя звуки. Воротник расположен вокруг лица совы и действует как отражатель звука^[14]. У сов есть особые перья на голове, которые помогают направлять звук к наружным ушным отверстиям, называемые отражающими перьями, а также перья, предотвращающие загрязнение воротника, называемые ушными перьями. Отражающие перья располагаются по краю воротника, очень плотные и способствуют разветвлению звуков^[2]. Ушные перья, напротив, расположены вокруг лицевого диска совы и, в отличие от отражающих, очень рыхлые и не способствуют разветвлению звуков^[15]. У сов также есть третий тип перьев — контурные, которые встречаются по всему телу, кроме лицевого воротника, но не участвуют в локализации звука. Контурные перья полезны для полёта и сохранения тепла.

Учёные Кампенхаузен и Вагнер в 2006 году провели исследование истинной значимости лицевого воротника для локализации звука. Они использовали пять сипух и изучали, насколько хорошо совы могут локализовать звуки при полностью сохранённом воротнике, при удалении ушных перьев, при удалении отражающих перьев и при удалении всех перьев с головы. Совы с полностью сохранённым воротником могли слышать широкий диапазон звуков очень эффективно и с высокой направленностью. После удаления ушных перьев диапазон эффективного слуха немного уменьшался, но существенного влияния не наблюдалось. При удалении отражающих перьев наблюдалось резкое снижение как диапазона слуха, так и направленности. При удалении всех перьев с головы существенных отличий по сравнению с предыдущим вариантом не было. Дальнейшее исследование показало, что удаление этих типов перьев также влияет на ITD и ILD в слухе сов. Наибольшее влияние оказали отражающие перья: их удаление делало уши совы более чувствительными и избирательными, а также расширяло физиологический диапазон ITD^[15]. Другое исследование, проведённое Хаусманном и Кампенхаузеном в 2009 году, дополнительно подтвердило значимость лицевого воротника для локализации звука у сов^[14].