8 марта 1899 года во Франкфурте-на-Майне были основаны клубы Frankfurter Fußball-Club Victoria von 1899 и Frankfurter Fußball-Club Kickers von 1899. 5 апреля 1908 года игрок Kickers Фриц Беккер забил два гола в товарищеском матче против сборной Швейцарии — первой игре немецкой сборной по футболу. В том же 1908 году к Kickers присоединяется клуб 1. Frankfurter Hockeyclub. В 1911 году в результате объединения Kickers и Victoria появился новый футбольный клуб — Frankfurter Fußballverein (Kickers-Victoria) von 1899. В 1914 году после начала Первой мировой войны чемпионат страны был прерван, а большинство игроков объединённого клуба ушли на войну.
Вернувшись с войны футболисты Kickers-Victoria воссоздали клуб, а в апреле 1920 года они объединились с Frankfurter Turngemeinde (основан в 1861 году) и организовывают новый клуб — Turn- und Sportgemeinde Eintracht Frankfurt von 1861. Именно в это время в названии клуба впервые появляется слово «Айнтрахт» (досл. нем.единодушие, согласие). В 1927 году из-за давления Немецкой Гимнастической Ассоциации клуб был расформирован и созданы две новые команды — Turngemeinde Eintracht Frankfurt von 1861 и Sportgemeinde Eintracht Frankfurt (F.F.V) von 1899, просуществовавшие недолго.
После Второй мировой войны, вновь сформированный клуб SG Eintracht 1946 выигрывает Кубок Гессена. В 1954 году игрок Eintracht Альфред Пфафф в составе сборной ФРГ становится чемпионом мира. В 1959 году «Айнтрахт», победив в Берлине «Киккерс Оффенбах», в первый и последний раз в своей истории становится чемпионом Германии.
В 1960 году «Айнтрахт 1946» стал первым финалистом Кубка чемпионов из Германии. В Глазго франкфуртцы были разгромлены мадридским «Реалом» со счётом 3:7. 2 мяча из 3 забил форвард Эрвин Штейн.
В 1963 году «Айнтрахт» был допущен к участию в первом розыгрыше чемпионата Германии по футболу среди профессиональных клубов. В своём первом сезоне в Бундеслиге «Айнтрахт» занял третье место и вышел в финал Кубка ФРГ, где уступил клубу «Мюнхен 1860» со счётом 0:2. В 1968 году клуб сменил название на современное — Eintracht Frankfurt e.V.
После 1994 года положение клуба ухудшилось и по итогам сезона 1995/1996 «Айнтрахт» вылетел во Вторую Бундеслигу. Зато в том же году вратарь франкфуртцев Андреас Кёпке становится чемпионом Европы 1996 года. Спустя два года, в 1998 году, клуб вернулся обратно в Бундеслигу, но поборовшись три сезона за выживание, в 2001 году вновь выбывает во вторую лигу.
Возвращение «Айнтрахта» во второй дивизион совпало с банкротством основного спонсора команды, что привело к возникновению долга в € 8 млн. Только экстренное создание пула спонсоров, в который вошли и ряд городских компаний, например, RMV, Fraport, Mainova, Messe Frankfurt, спасло команду от полного краха. На этом проблемы клуба не закончились. Из-за ошибки при оформлении лицензионных бумаг Футбольный союз Германии отказал в выдаче лицензии, что угрожало клубу переводом в региональную любительскую лигу. В результате руководству «Айнтрахта» удалось сохранить место во Второй Бундеслиге.
В 2003 году «Айнтрахт» добился возвращения в Бундеслигу, заняв третье место во втором дивизионе. Правда задержаться среди сильнейших команде удалось всего на год.
В 2004 году клуб возглавил Фридхельм Функель, сумевший всего за год вернуть «Айнтрахт» в Бундеслигу. В 2006 году франкфуртцы проиграли в финале Кубка Германии мюнхенской «Баварии» со счётом 0:1. Но так как мюнхенцы имели право играть в Лиге чемпионов, то «Айнтрахт», несмотря на поражение, получил путёвку в Кубок УЕФА, где сумел дойти до групповой стадии. В Бундеслиге наибольшего успеха клуб из Франкфурта добился в сезоне 2018/19 годов, заняв 7-е место. Главным достижением команды стала победа в финале Кубка страны 2018 над «Баварией» со счётом 3:1, которая позволила участвовать в Лиге Европы в сезоне 2018/2019, в котором команда сумела добраться до полуфинала турнира, уступив будущему победителю турнира «Челси» в серии пенальти.
«Айнтрахт» стал победителем розыгрыша Лиги Европы сезона 2021/22, обыграв в финальном матче в серии пенальти шотландский клуб «Рейнджерс» (не проиграв за весь турнир ни одного матча).