С 2010 по 2016 год — председатель специального правительственного комитета по налаживанию экономических отношений США и Ирака.
С 24 мая 2017 года — заместитель Государственного секретаря США. С 1 по 26 апреля 2018 года — исполняющий обязанности Государственного секретаря США. Занимал должность до утверждения Майка Помпео новым госсекретарём[3].
После отставки Посла Соединённых Штатов Америки в Российской ФедерацииДжона Хантсмана в августе 2019 года, Джон Салливан назывался в прессе как наиболее вероятный кандидат на эту должность. 11 октября 2019 года кандидатура Салливана на пост руководителя дипломатического представительства в Москве была выдвинута Президентом США Дональдом Трампом[4].
12 декабря 2019 года Сенат Конгресса США одобрил назначение Джона Салливана на должность посла США в Российской Федерации[5] (70 голосов за, 22 против). 23 декабря 2019 года Госсекретарь СШАМайк Помпео привёл Джона Салливана к присяге в качестве посла США в Российской Федерации[6].
В конце декабря 2019 года Посольство США в России подтвердило, что Салливан прибудет в Москву и приступит к своей миссии в начале января 2020 года, сразу после новогодних праздников[7]. Позже срок приезда Салливана был изменён и, как подтвердила пресс-служба посольства США, дипломат прибыл в Москву 16 января 2020 года[8].
В своём первом на посту посла в РФ видеообращении, опубликованном в Facebook, Салливан заявил, что рассчитывает на диалог с правительством России по вопросам безопасности, Арктике, денуклеаризации Корейского полуострова, Афганистану и исследованию космоса.
Копии верительных грамот были вручены в МИД России 20 января 2020 года[9]. 31 января Салливан провёл первую в новом качестве встречу с министром иностранных дел России Сергеем Лавровым[10]. Верительные грамоты Президенту России Салливан вручил 5 февраля 2020 года и с этого момента, согласно правилам, он официально вступил в должность[11].
В начале февраля 2020 года в интервью агентству РБК Салливан заявил о том, как видит главную цель своей работы на посту посла, сформулировав её как «остановить спад в отношениях и постараться их улучшить», а «своей приоритетной задачей» и «абсолютной необходимостью» назвал «совместную работу США и России»[12]. В этом интервью Салливан также сообщил, что это президент США Дональд Трамп дал ему поручение сделать «всё, что в моих силах, чтобы постараться улучшить отношения между США и Россией»[13].
14 марта 2024 года Салливан был включён МИД РФ в список из 227 граждан США, которым запрещён въезд в Россию[14]. Вместе с бывшим послом, в стоп-листе оказались президент компании Lockheed Martin, министры финансов, торговли, энергетики Соединённых штатов, заместитель командующего армией США в Европе, два спецагента ФБР, а также ряд американских журналистов[15].
В августе 2024 года в США были опубликованы воспоминания Джона Салливана «Полночь в Москве: Мемуары с передовой войны России против Запада».
Книга объёмом более 400 страниц рассказывает биографию дипломата, повествует о его работе на посту первого заместителя госсекретаря США, а затем о работе в Москве — это большая часть мемуаров.
В книге Салливан признался, что едва не был уволен Дональдом Трампом с постам заместителя госсекретаря из-за введения санкций против РФ в связи с делом Скрипалей, о чём Трамп узнал из СМИ. Сохранить пост Салливану помогло заступничество советника Трампа по нацбезопасности Джона Болтона.
Свою миссию в Москве экс-посол оценил как особенно трудную из-за коронавируса и начала Специальной военной операции на Украине, также упомянул о своих шагах, которые не способствовали улучшению отношений между Москвой и Вашингтоном[16].
По прибытии в Россию Салливан рассказал журналистам, что «на протяжении многих десятилетий являлся большим поклонником советского и российского хоккея»[17].
По данным американских СМИ, Джон Салливан был включён в неофициальный список сотрудников Госдепартамента, нелояльных президенту и рекомендованных к увольнению, составленный окружением Дональда Трампа. Советники президента США и доверенные лица главы государства (в частности, супруга судьи Верховного суда США Джинни Томас) последние 18 месяцев составляли подробные списки нелояльных Трампу должностных лиц, которых необходимо было заменить на тех, кто поддерживает главу государства, — и в этот список вошёл нынешний посол США в России Салливан[20][21][22].