Ключевой вид

Роберт Т. Пейн (1933—2016) — один из наиболее выдающихся экологов XX века, в частности, благодаря разработке концепций ключевых видов и трофических каскад. Под влиянием работ других исследователей в области экологии, таких как Нельсон Хейрстон и Джордж Эвелин Хатчинсон, он выдвинул идею связи между контролем top-down-сообществ, то есть регуляцией численности популяций в сообществе высшими трофическими уровнями, и видовым разнообразием этого сообщества^[4]. В июне 1963 года он провёл эксперимент в Муккоу-Бей, расположенной на побережье штата Вашингтон: он удалил морских звёзд Pisaster ochraceus из сообществ скалистой приливной зоны, где этот вид занимает роль доминирующего хищника. Его целью было измерить последствия удаления доминирующих хищников для видового разнообразия экосистем^[4][3]. Публикация его исследований в 1966 году стала поворотным моментом в современной экологии. В то время как доминирующая гипотеза 1960-х годов утверждала, что видовое разнообразие сообществ поддерживается за счёт конкурентных взаимодействий между видами^[4], Р. Т. Пейн показал, что при отсутствии доминирующего хищника видовое разнообразие резко сокращается, а структура сообществ существенно изменяется^[6]. Другой пример этого явления: после локального исчезновения своего прямого хищника из-за деятельности человека морская звезда Acanthaster planci, хищник тропических коралловых рифов, увеличила свою численность, что привело к быстрому разрушению Большого Барьерного рифа^[3].

На основе этих двух случаев Роберт Т. Пейн разработал концепцию ключевого вида^[3]. В своей статье англ. A note on trophic complexity and community stability, опубликованной в 1969 году, он определил такие виды как «ключевые камни структуры, целостности и устойчивости сообщества во времени». Таким образом, «стабильность сообществ определяется деятельностью и присутствием ключевых видов»^[3]. По его мнению, это — обобщённые хищники, предпочитающие конкурентно доминирующих жертв, способных монополизировать ресурсы, необходимые другим видам экосистемы (Paine, 1969). Когда доминирующий хищник исчезает, его наиболее конкурентоспособные жертвы быстро размножаются и вытесняют другие виды из экосистемы за счёт конкуренции^[6][7].

После введения Робертом Т. Пейном концепция ключевого вида широко распространилась в научной литературе и стала использоваться для обозначения столь разнообразных видов, что её уместность была поставлена под сомнение^[1][4]. В ответ на это Пауэр и соавторы в 1996 году предложили переопределение ключевого вида как «вида, чьё влияние значительно и несоразмерно относительно его численности», а также ввели индикатор для измерения этого эффекта^[1][4]. Это определение в настоящее время является общепринятым в научном сообществе. Были предложены и другие определения ключевого вида, например, как вида, исчезновение которого приводит к большому числу вторичных вымираний, что ведёт к коллапсу экосистемы^[2]. С момента публикации статьи Р. Т. Пейна 1966 года было выявлено множество других ключевых видов согласно определению Пауэра и соавторов^[1]. Эти виды не обязательно являются доминирующими хищниками, они могут находиться на любом уровне трофической сети и выполнять ключевую роль как хищники, травоядные или ресурс. В последнем случае говорят о ключевом ресурсе^[1][2][5][8]. Кроме того, ключевые виды могут влиять на своё сообщество и через другие типы межвидовых взаимодействий, помимо трофических. Например, через мутуализм, конкуренцию, опыление или паразитизм^[1]. Ключевые виды могут также изменять физическую структуру своего биотического или абиотического окружения, тем самым регулируя доступность ресурсов для других видов сообщества^[5][9]. Такие виды называют инженерными видами. Также важно отметить, что эффект ключевого вида не является абсолютным и зависит от контекста: один и тот же вид может играть роль ключевого в одной экосистеме и быть малозначимым для поддержания стабильности в другой^[1][2].

Неоднозначность определения ключевых видов привела некоторых экологов к отказу от этого понятия^[1][5]. Было выявлено несколько серьёзных проблем. Параметры (а также их пространственно-временные или даже таксономические границы), которые следует учитывать, не определены однозначно, что вызывает практические вопросы относительно методов идентификации таких видов^[5]. Кроме того, влияние вида на стабильность экосистемы можно реально установить только после его удаления и сравнения эффекта его исчезновения с эффектом исчезновения других видов в той же экосистеме^[2][5]. Это усложняет принятие решений по мерам охраны природы. Более того, ключевая роль зависит от контекста, поэтому этот статус можно приписывать виду только для конкретной среды^[1][2].

Помимо отдельных видов, понятие ключевого эффекта может распространяться и на взаимодействия между двумя видами, если они имеют решающее значение для сообщества. В этом случае говорят о ключевом взаимодействии^[10].

Согласно механистической модели Тилмана, когда несколько видов конкурируют за ресурс, наиболее конкурентоспособный вид может вытеснить все остальные виды. Численность наиболее конкурентного вида будет расти до тех пор, пока он не снизит уровень ресурса в среде до минимального, необходимого для поддержания своей популяции. Однако другие, менее конкурентоспособные виды не могут выжить при таком уровне ресурса и локально исчезают. Ключевая хищная регуляция — это давление хищничества, оказываемое ключевым хищником на доминирующего конкурента более низкого трофического уровня. Таким образом, этот вид регулируется и не достигает чрезмерной численности, которая могла бы ограничить доступ к ресурсам для менее конкурентоспособных видов и привести к их вымиранию из-за конкурентного исключения. Это способствует поддержанию разнообразия в сообществах за счёт регуляции популяций доминирующих конкурентов^[6][3][7].

В скалистой приливной зоне Муккоу-Бей сообщества состоят из трёх трофических уровней с доминирующим хищником — морской звездой Pisaster ochraceus, промежуточным хищником — улитка Thais emarginata, и жертвами: двумя видами хитонов, двумя видами пателл, одним видом мидий Mytilus, гусиной баланой Mitella и тремя видами баланусов, включая Balanus glandula (рис. 1). В июне 1963 года Р. Т. Пейн удалил доминирующего хищника Pisaster ochraceus на определённом участке побережья. Через три месяца он обнаружил, что баланусы занимают до 60-80 % доступной поверхности, что значительно больше, чем на контрольных участках. Через год после начала эксперимента мидия Mytilus californianus занимает большую часть пространства. Отсутствие Pisaster ochraceus привело к бурному размножению мидий — лучших конкурентов за пространство, что вызвало резкое сокращение численности других видов и конкурентное исключение семи из них. Другое сообщество, изученное Р. Т. Пейном в Коста-Рике, лишённое верхнего хищника, изначально характеризуется низким уровнем разнообразия^[6].

Популяции морских выдр традиционно обитают на Алеутских островах на юго-западе Аляски. Чрезмерная эксплуатация ради меха, которой подвергались эти выдры с 1741 по 1911 годы европейскими колонистами, привела популяции к грани исчезновения. Впоследствии их численность увеличилась у некоторых островов архипелага^[7]. Эти экосистемы прибрежных зон характеризуются присутствием морских выдр — доминирующего хищника, питающегося рыбой, а главным образом разнообразными эпибентосными беспозвоночными, особенно морскими ежами. Лес из ламинарий Laminaria spp обеспечивает защиту и пищевые ресурсы для эпибентосных беспозвоночных и рыб. Это устойчивое состояние экосистемы поддерживается ключевой хищной регуляцией, осуществляемой морскими выдрами по отношению к морским ежам. В отсутствие морских выдр морские ежи, являясь доминирующими конкурентами за доступ к водорослям как к пищевому ресурсу и не будучи более регулируемыми, начинают быстро размножаться. Они подвергают ламинарии интенсивному травоядному давлению вплоть до их исчезновения. Популяции морских ежей затем регулируются конкуренцией за пищу, а другие морские беспозвоночные не могут выжить из-за нехватки ресурсов. Рыбы, ранее защищённые лесом ламинарий, также исчезают^[7].

Ключевой ресурс в среде обитания обеспечивает выживание травоядных или хищников, которые им питаются. Он позволяет сохранять других жертв в среде, разделяя хищническое давление, которое они не смогли бы вынести в одиночку. Ключевые ресурсные растения, например, предоставляют необходимые питательные вещества ряду видов в периоды минимальной доступности ресурсов в окружающей среде^[8][11].

Ключевая мутуалистическая связь позволяет сохранять в среде оба вида, участвующих в мутуализме, а также все другие виды, зависящие от них. Примером служат насекомые-опылители и цветковые растения. Видовое разнообразие цветковых растений поддерживает разнообразие опылителей и самих растений, от которых зависят многие другие виды^[11].

Термин инженерный вид был впервые определён Джонсом и соавторами в 1994 году как вид, который прямо или косвенно регулирует доступность ресурсов для других видов, изменяя физическое состояние биотической или абиотической среды. Таким образом, инженерные виды выполняют функции модификации, поддержания и создания мест обитания, что позволяет другим видам заселять и сохраняться в среде. Аллогенные инженеры изменяют среду, преобразуя вещество, а автогенные — непосредственно своим телом. Джонс и соавт. утверждают, что редко бывает ключевой эффект без экологической инженерии и что почти все наземные местообитания связаны с одним или несколькими инженерными видами. Также важно отметить, что не все инженерные виды являются ключевыми, так как не все оказывают положительное влияние на поддержание стабильности экосистем^[12].

В Колорадо пёстрый дятел выполняет двойную роль инженерного вида. Он выдалбливает дупла в осинах, что позволяет ласточкам устраивать там гнёзда. Кроме того, он проделывает отверстия в ивах для кормления, делая их сок доступным для различных птиц, млекопитающих и насекомых. Таким образом, своими действиями, изменяющими среду, пёстрый дятел облегчает доступ к различным ресурсам для многих видов^[12].

Многие деревья также считаются ключевыми инженерными видами из-за их воздействия на среду: регулирование температуры, потоков или ресурсов. Они обеспечивают ресурсами множество видов и тем самым поддерживают разнообразие в своей среде^[12].

Млекопитающие часто отличаются от других организмов очень крупными размерами тела. Это позволяет им влиять на физическую структуру экосистем. Однако, по мнению А.Р.Е. Синклера, их влияние выходит далеко за рамки простых инженеров экосистемы. Он называет их экологическими архитекторами. В большинстве биомов суши, где они присутствуют, крупные травоядные млекопитающие изменяют экологическую сукцессию, вызывая эффекты, сравнимые с пожарами в саваннах, и поддерживают специфическое климаксное состояние растительных сообществ. Своими фекалиями и мочой млекопитающие удобряют почвы и таким образом обогащают растительность питательными веществами и белками, что ускоряет круговорот питательных веществ во всей экосистеме^[5].

Понятие экосистемы с «осиной талией» было предложено Райсом^[13] в 1995 году для описания сообществ, в которых промежуточные трофические уровни заняты одной или несколькими видами, тогда как верхние и нижние уровни представлены большим разнообразием видов^[13]. Иными словами, это система, где промежуточный трофический уровень более «узкий» (рис. 2.A). Как следует из названия, термин «осиная талия» отсылает к морфологии осы, а точнее к её петелику — узкому соединению между грудью и брюшком.

Это сужение трофической сети делает немногочисленные виды, занимающие промежуточный уровень, чрезвычайно важными для сообщества. Их называют видами с «осиной талией», и их функциональная значимость делает их ключевыми видами.

Рассматривая такую структуру с точки зрения функциональной экологии, то есть изучая потоки энергии в трофической сети, можно заметить, что существует ограниченное число путей для передачи энергии снизу вверх. Эти потоки всегда проходят через это промежуточное сужение (рис. 2.A). Теоретически такая трофическая архитектура рискованна, поскольку структура всего сообщества зависит от небольшой группы видов. Поэтому демографическое нарушение этих ключевых видов может быстро привести к серьёзным сбоям или даже коллапсу сообщества из-за разрыва потока энергии между основанием и вершиной сети^[14]. Для этих видов их высокая численность компенсирует их малое количество (рис. 2.B).

Однако если эта численность снижается, всё сообщество может оказаться под угрозой. Среди экосистем с такой архитектурой — пелагические морские экосистемы, некоторые виды которых подвергаются опасной эксплуатации ради рыболовства для человеческого потребления.

Экосистемы с «осиной талией» встречаются, в частности, в зонах апвеллинга, где промежуточные трофические уровни заняты мелкими пелагическими рыбами, такими как сардины или анчоусы^[15], а также некоторыми видами копепод^[16][17].

На практике трофические сети сложнее, чем показано на рисунке 2. В 2005 году Джордан и соавторы исследовали различные теоретические модели трофических сетей, в разной степени обладающих «осиной талией». Рассчитывая топологическую значимость каждого вида в этих сетях, они определили степень «осиной талии» каждой модели, а также степень «ключевого» значения видов, занимающих эти узкие промежуточные уровни (рис. 3)^[14].

Для определения видов, играющих ключевую роль, прогнозирования и установления приоритетов охраны были разработаны количественные индикаторы. Значимость вида определяется тем, что его исчезновение (или нарушение) оказывает несоразмерное влияние на численность других видов сообщества, достаточное для вызова вторичных вымираний: это можно оценить по количеству взаимодействий, в которых он участвует, то есть по его связности в сети.

Использование степени D — числа соседей вида, то есть числа партнёров по прямым взаимодействиям, — один из простейших методов изучения структуры экосистемы. Однако он не учитывает косвенные эффекты, которые могут быть фундаментальными: поэтому эта модель недостаточна для описания межвидовой динамики и надёжного определения ключевых видов.

Этот индикатор был разработан в рамках исследований пищевых сетей и учитывает как прямые, так и косвенные взаимодействия через трофические каскады, вводя переменную n — число посредников во взаимодействии между видом i и видом j^[18].

Эффект ψ_{n, i}, оказываемый на вид i N видами сети через n посредников, рассчитывается как сумма эффектов каждого вида j на вид i через n посредников:

${\displaystyle \psi _{n},_{i}=\sum _{j=1}^{N}a_{n},_{ij}=1}$, где a_{n, ij} — эффект вида j на вид i через n посредников.

Эффект σn, i, оказываемый видом i на N видов j через n посредников, рассчитывается как сумма эффектов вида i на каждый вид j через n посредников:

${\displaystyle \sigma _{n},_{i}=\sum _{j=1}^{N}a_{n},_{ji}}$

Топологическая значимость TI равна сумме эффектов, исходящих от вида i ко всем видам j в радиусе n посредников, усреднённой по максимальному числу n посредников: ${\displaystyle TI_{i}^{n}={\frac {\sum _{m=1}^{n}\sum _{j=1}^{N}a_{m},_{ji}}{n}}}$

Каждый вид можно охарактеризовать его эффективным трофическим диапазоном, для которого определяют порог t минимальной силы взаимодействия и максимальную длину n цепочки посредников. «Перекрытие трофических полей» TO_{n, ij} — это число сильных взаимодействий, встречающихся в эффективном диапазоне i и j. Сумма всех значений TO_{n, ij} для вида i по всем видам j даёт перекрытие трофического поля TO_{n, t i} для вида i в данной сети. То есть:

relTOn, t, i = TOn, t, i/TO n, tmax — значение TO_{n, t, i}, нормированное по максимальному значению.

Можно определить два новых индикатора, характеризующих значимость вида в экосистеме:

TU_{n, t,i} = 1 — relTO_{n, t} — топологическая уникальность вида

TF_{n, t, i} = TI_{n, t, i} + TU_{n, t, i} — трофическая функция вида

Изначально анализы эластичности и чувствительности в экологии использовались для оценки влияния нарушений демографической динамики популяций на их долгосрочное выживание. Однако эти же понятия можно применять для выявления ключевых видов в экологических сообществах.

По данным Берга и соавторов, 2011^[10], понятие ключевого вида не имеет чёткого определения, позволяющего бинарно определить, является ли вид «ключевым». Скорее речь идёт о степени функциональной значимости вида в сообществе, основанной на его связности, трофической позиции и, по некоторым исследованиям, размере тела (Berg et al., 2011). Эти же авторы предложили определить пороговое значение степени функциональной значимости, выше которого вид считается ключевым (Berg et al., 2011).

Для определения этой степени функциональной значимости Берг и соавторы, 2011^[10] предлагают анализировать чувствительность и эластичность устойчивости сообщества в зависимости от внутренних изменений каждого вида. Вид, при небольшом изменении своих экологических параметров вызывающий значительные изменения структуры и устойчивости сообщества, считается ключевым видом.

Следует отметить, что на практике всё сложнее. Дисбаланс может привести к другим перестройкам в экосистеме. Ослабление «ключевого» взаимодействия между двумя видами может привести к усилению другого.

В исследовании Берга и соавторов, 2011^[10] были изучены две природные системы: пелагические сообщества Балтийского моря и озера Веттерн (второго по величине озера Швеции).

Трофическая сеть этих двух систем довольно проста — соответственно 9 и 11 видов.

Для обоих сообществ были рассчитаны чувствительность и эластичность равновесных плотностей популяций каждого вида, а также устойчивость к изменениям их смертности (по обобщённым уравнениям Лотки-Вольтерры). Для расчёта этих плотностей изучают динамику биомасс каждого вида в ответ на нарушения.

Линеаризуя модель Лотки-Вольтерры в равновесии, получают матрицу сообщества. Незначительно изменяя параметры матрицы, можно определить, какие параметры сильнее всего влияют на плотности сообщества.

Этот индикатор был разработан в 2003 году Центром исследований биоразнообразия Университета Британской Колумбии. Он предполагает, что ключевой эффект ei можно определить как степень изменения определённого параметра сообщества (D2) после утраты вида i, измеряемую относительно исходного сообщества (D1). Разница измеряется по модулю, t — временной интервал (в годах) для нормализации разных периодов воздействия, а N_i — плотность исчезнувшего вида. Эта формула подчёркивает, что, по определению, ключевой вид можно с уверенностью выявить только после его исчезновения^[5].

${\displaystyle e_{i}={\frac {|ln(D2/D1)/t|}{N_{i}}}}$

В биологии охраны природы меры по управлению популяциями часто были направлены на защиту редких видов, обладающих высокой символической, эстетической или экономической ценностью. Однако для сохранения структуры экосистем и поддержания предоставляемых ими услуг необходимо выявлять ключевые виды, от которых зависит стабильность сети, и защищать их в первую очередь, чтобы ограничить утрату биоразнообразия. Для объективного выбора приоритетов охраны были разработаны индикаторы, измеряющие значимость вида через его прямые и косвенные взаимодействия с другими организмами. Например, копеподы или дождевые черви могут играть гораздо более важную роль, чем некоторые крупные млекопитающие, популярные у широкой публики, и их охрана может иметь огромный положительный эффект для целостности и функционирования экосистемы^[18].

Эти меры охраны включают тщательный мониторинг видов интереса (ареал, численность популяции, демографические тенденции, выявление угроз) и, при необходимости, введение ограничений на использование этих видов или их местообитаний, а также создание охраняемых территорий. Также возможны кампании по реинтродукции ключевых видов, если численность популяции опустилась ниже минимального жизнеспособного уровня (репопуляция) или если вид исчез из своей природной среды, чтобы восстановить экосистемные услуги, от которых зависят другие виды. Международный союз охраны природы в своём руководстве «Рекомендации по реинтродукции», опубликованном в 1995 году, поощряет экс-ситу охрану (например, содержание особей в зоопарках или хранение семян), чтобы обеспечить возможность реинтродукции важных видов в случае их исчезновения в природе^[19].

Были реализованы некоторые проекты по возвращению ключевых видов в их экосистемы после резкого сокращения их численности из-за антропогенного воздействия. Оценить, насколько ключевые виды способны восстановить свою роль, особенно после длительного отсутствия, сложно. В 9 из 11 исследований, проведённых с 1995 по 2016 год, было отмечено восстановление функций ключевого вида, но иногда только спустя пять лет после реинтродукции^[20].

Однако пример возвращения серого волка в Национальный парк Йеллоустон хорошо изучен и обнадёживает. Исчезновение этого крупного хищника в 1920-х годах в парке на 75 лет (из-за деятельности человека) привело к резкому снижению биоразнообразия и ухудшению качества среды обитания. После реинтродукции волков в 1995 году, которые выполняют роль ключевого хищника по отношению к травоядным (трофическая каскад, англ. top down), ситуация нормализовалась. Волки регулируют численность лосьей, предотвращая чрезмерный выпас, особенно вдоль водотоков, что ранее приводило к эрозии берегов, расширению рек и изменению их течения. Это негативно сказывалось на среде обитания бобров и гризли, а также приводило к потере растительного разнообразия^[21].

Проводились и успешные попытки экологической замены (для восполнения утраты функционального разнообразия), например, с альдабрскими черепахами на острове Иль-о-Эгретт. Этот вид, завезённый с сейшельского атолла Альдабра, обеспечивает распространение и размножение семян эбенового дерева — роль, ранее выполнявшуюся двумя ныне вымершими видами гигантских черепах Маврикия. Такой подход показывает, что значимость ключевого вида определяется не его внутренней ценностью, а его ведущей экологической ролью в экосистеме^[22].